Ocilla, quận lỵ của Quận Irwin, được hợp nhất thành một thị trấn vào ngày 24 tháng 11 năm 1897. Ocilla là một phiên bản của tên cũ của người Mỹ bản địa, Osceola .. Trong Nội chiến, Irwinville, ở phía đông bắc của Ocilla, được phục vụ như một quận ghế. Vào tháng 5 năm 1865, sau khi Tướng Robert E. Lee đã đầu hàng tại Tòa án Appomattox, những người lính đã bắt được Tổng thống Liên minh miền Nam Jefferson Davis trong thị trấn.