Terobosannya tidak datang sampai awal 2000-an, ketika ia memerankan almarhum patriark Nathaniel Fisher di serial drama pemakaman HBO Six Feet Under. Dia memainkan peran untuk seluruh pertunjukan. Dia dan rekan-rekannya menerima nominasi Screen Actors Guild Award untuk Penampilan Luar Biasa oleh Ensemble dalam Serial Drama pada tahun 2002. Richard Jenkins memulai karir aktingnya di teater di Trinity Repertory Company dan kemudian membuat debut filmnya pada tahun 1974. Dia telah muncul dalam peran pendukung dalam banyak film yang diproduksi selama tahun 1980-an dan 1990-an. Terobosan ini tidak datang sampai awal tahun 2000-an, ketika dia memainkan almarhum patriark Nathaniel Fisher di serial drama pemakaman HBO Six Feet Under . Dia memainkan peran untuk seluruh pertunjukan.