In 1568 returning to the capital, Takamasa secured, by order of either Yoshiaki or ODA Nobunaga, the return of his old domain that had been seized by the Miyoshi clan, and worked to bring prosperity to the Hatakeyama clan.
永禄11年（1568年）には上洛してきた義昭および織田信長に従い、三好氏に奪われていた旧領の一部も安堵され、畠山氏の繁栄を図った。