To replace Tadaakira MIZUNO, who died of disease in 1834, Tadakuni was appointed as roju of Honmaru Palace, and also promoted to roju shuza (the head of roju) in 1839 after additionally held the post of katte goyo-gakari (director of finance) in 1837.
天保5年（1834年）に水野忠成が病没したため、代わって本丸老中に任ぜられ、天保8年（1837年）に勝手御用掛を兼ねて、天保10年（1839年）に老中首座となった。