Sachverhalt: A. X._ lenkte am 21. Juni 2006 um 10.33 Uhr seinen Personenwagen auf der Riburgerstrasse in Rheinfelden innerorts in Richtung Möhlin. Dabei überschritt er die im Bereich des Regionalspitals signalisierte Höchstgeschwindigkeit von 40 km/h um 26 km/h (nach Abzug der technisch bedingten Sicherheitsmarge). Wegen dieses Vorfalls wurde X._ vom Bezirksamt Rheinfelden mit Strafbefehl vom 14. September 2006 wegen grober Verkehrsregelverletzung im Sinne von Art. 90 Ziff. 2 SVG zu einer Busse von Fr. 500.-- verurteilt. Der Entscheid ist in Rechtskraft erwachsen. In der Folge entzog die Sicherheitsdirektion des Kantons Zürich (Strassenverkehrsamt, Abteilung Administrativmassnahmen) mit Verfügung vom 15. Februar 2007 X._ den Führerausweis für die Dauer von drei Monaten. B. Mit Rekurs an den Regierungsrat des Kantons Zürich beantragte X._ die Aufhebung der Entzugsverfügung; eventuell sei eine Verwarnung auszusprechen. Der Regierungsrat wies das Rechtsmittel mit Entscheid vom 28. November 2007 ab. C. Gegen diesen Rekursentscheid erhob X._ Beschwerde beim Verwaltungsgericht des Kantons Zürich. Er beantragte, es sei in Aufhebung des angefochtenen Entscheids von einem Führerausweisentzug abzusehen. Eventuell sei eine Verwarnung auszusprechen. Mit Entscheid vom 3. September 2008 wies das Verwaltungsgericht die Beschwerde ab. Es erwog, das Signal "Höchstgeschwindigkeit 40" könne im fraglichen Strassenabschnitt ohne Weiteres rechtzeitig erkannt werden und sei vom Fahrzeuglenker aus Unachtsamkeit übersehen worden. Eine Geschwindigkeitsüberschreitung innerorts von 26 km/h stelle eine schwere Widerhandlung gegen das SVG dar, weshalb der Führerausweis zwingend für drei Monate entzogen werden müsse. D. Mit Eingabe vom 14. November 2008 erhebt X._ beim Bundesgericht Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten (Art. 82 ff. BGG). Er beantragt, der Entscheid des Verwaltungsgerichts vom 3. September 2008 sei aufzuheben und es sei von einer Massnahme abzusehen. Eventuell sei eine Verwarnung auszusprechen. Der Beschwerdeführer rügt eine Verletzung des Willkürverbots (Art. 9 BV), des Anspruchs auf ein faires Verfahren (Art. 29 Abs. 1 BV) sowie von Bestimmungen der Strassenverkehrsgesetzgebung. E. Die Sicherheitsdirektion verzichtet unter Verweisung auf den angefochtenen Entscheid auf eine Stellungnahme. Das Verwaltungsgericht schliesst auf Abweisung der Beschwerde, ohne dass es sich inhaltlich nochmals zur Angelegenheit äussert. Das Bundesamt beantragt in seiner Vernehmlassung Abweisung der Beschwerde. Der Beschwerdeführer hat von der Gelegenheit eine Replik einzureichen Gebrauch gemacht. Mit Eingabe vom 19. Juni 2009 hält er an seinen bisherigen Anträgen fest. 