(Art. 9 und 30 BV, Art. 6 Ziff. 1 EMRK), hat sich ergeben: A.- Das Amt für Strassen- und Schiffsverkehr Uri entzog H._ mit Verfügung vom 16. Juli 1998 für die Dauer von 10 Monaten den Führerausweis. Die dagegen erhobene Beschwerde wies die Polizeidirektion des Kantons Uri am 18. November 1998 ab. Die verwaltungsrechtliche Abteilung des Obergerichts des Kantons Uri hob auf Verwaltungsgerichtsbeschwerde hin am 31. März 1999 nach Durchführung einer mündlichen Verhandlung den Entscheid der Polizeidirektion auf und wies diese an, die Sache neu zu beurteilen und dabei insbesondere zu prüfen, ob sich der Vorfall, der die Strassenverkehrsbehörde zum Ausweisentzug veranlasst hatte, auf einer öffentlichen Verkehrsfläche im Sinne der Strassenverkehrsgesetzgebung abspielte. Am 20. Dezember 1999 fällte die Polizeidirektion einen neuen Entscheid, in dem sie wiederum einen Führerausweisentzug vorsah. H._ beschwerte sich dagegen erneut beim Obergericht. Zu Beginn der öffentlichen mündlichen Schlussverhandlung vom 24. März 2000 stellte er dem Gericht den Antrag, es hätten diejenigen Mitglieder, die bereits am Entscheid vom 31. März 1999 mitgewirkt hätten, in den Ausstand zu treten. Konkret waren von diesem Gesuch mit Ausnahme von Anton Kröpfli sämtliche der anwesenden Mitglieder der verwaltungsrechtlichen Abteilung des Obergerichts, darin eingeschlossen die Gerichtsschreiberin, betroffen. Die verwaltungsrechtliche Abteilung des Obergerichts befand am 14. April 2000 in anderer Zusammensetzung über das Ausstandsbegehren und wies dieses wegen verspäteter Geltendmachung ab. B.- Gegen den Entscheid des Obergerichts ist H._ mit staatsrechtlicher Beschwerde ans Bundesgericht gelangt. Er beruft sich auf das in den Art. 6 Ziff. 1 EMRK und 30 Abs. 1 BV verankerte Recht auf Beurteilung der Sache durch ein unabhängiges, unparteiisches Gericht und bringt vor, das Obergericht habe in verfassungswidriger Weise sein Ausstandsbegehren vom 24. März 2000 abgewiesen. Die Polizeidirektion hat auf eine Stellungnahme zur Beschwerde ausdrücklich verzichtet. Das Obergericht hat eine Vernehmlassung eingereicht. 