Faits: A. A._ est titulaire d'un permis de conduire de catégorie B délivré le 8 février 1974. Il est administrateur de l'entreprise X._ et de Y._, sociétés ayant leur siège à Genève. Le 13 août 2006, l'intéressé roulait sur la route de Chancy, à Genève, en direction de la ville. Arrivé à la hauteur de la croisée de Confignon, il a bifurqué à droite pour faire demi-tour et emprunter la route de Chancy en direction de l'autoroute. Il a freiné pour laisser passer une voiture qui arrivait sur sa droite. Il a néanmoins franchi la ligne de sécurité et les deux véhicules se sont heurtés. Sous l'effet du choc, les airbags de l'autre voiture ont explosé, empêchant la conductrice de sortir de son véhicule. La police a établi un rapport d'accident et déclaré A._ en contravention pour avoir circulé à une vitesse inadaptée aux conditions de la route, n'être pas resté constamment maître de son véhicule, ne pas avoir accordé la priorité à un autre véhicule en quittant une route déclassée par un signal "cédez-le-passage" et n'avoir pas été porteur de son permis de conduire. Aucune infraction n'a été reprochée à l'autre automobiliste; celle-ci avait déclaré être pratiquement à l'arrêt au moment du choc. Invité par le Service cantonal des automobiles et de la navigation (actuellement l'Office cantonal des automobiles et de la navigation; ci-après: l'Office cantonal) à lui faire part de ses observations au sujet de l'accident, l'intéressé a demandé le 14 septembre 2006 à ce que son dossier soit mis en suspens dans l'attente de l'issue de la procédure pénale; il contestait la commission des infractions qui lui étaient reprochées. A._ a ensuite fait l'objet d'une contravention définitive et exécutoire pour avoir commis un excès de vitesse de 17 km/h, marge de sécurité déduite, sur le quai Gustave-Ador en direction de la ville, au volant d'une Audi immatriculée GE xxx, le 10 janvier 2007 à 23h54. Par courrier du 21 décembre 2007, l'intéressé a contesté le rapport de police et les propos qui lui étaient prêtés dans le cadre de l'accident du 13 août 2006. La vitesse à laquelle il roulait ce jour-là n'avait pas pu être établie et on ne pouvait exclure que l'autre automobiliste ait eu une part de responsabilité bien plus grande que celle qui ressortait du rapport de police. S'il avait commis une faute, il s'agissait d'une faute légère, voire minime. Il avait par ailleurs des besoins professionnels de disposer d'un permis de conduire, devant se déplacer plusieurs fois par jour sur des chantiers. B. Par décision du 4 janvier 2008, l'Office cantonal a retiré le permis de conduire de A._ pour une durée d'un mois en raison des infractions précitées des 13 août 2006 et 10 janvier 2007. Celui-ci ayant fait l'objet le 6 avril 2006 d'un retrait de permis d'un mois pour une infraction moyennement grave commise le 9 juillet 2005, il se trouvait en état de récidive. Les nouvelles infractions étant survenues dans les deux ans suivant l'exécution de cette mesure, le minimum légal de la nouvelle mesure était d'un mois, en application de l'art. 16a al. 2 let. a de la loi fédérale du 19 décembre 1958 sur la circulation routière (LCR; RS 741.01). A._ a porté sa cause devant le Tribunal administratif du canton de Genève (ci-après: le Tribunal administratif). Le 7 mars 2008, le juge délégué a entendu les parties lors d'une audience de comparution personnelle. Dans ses observations du 31 mars 2008, l'intéressé a indiqué qu'il n'était pas certain d'être l'auteur de l'infraction du 10 janvier 2007. Il a par ailleurs déclaré avoir été intercepté le 1er février 2008 en Valais pour un excès de vitesse. La décision attaquée devait être annulée puisqu'une peine d'ensemble devait être prononcée pour sanctionner également, par une seule décision, l'excès de vitesse du 1er févier 2008. C. Le 15 avril 2008, l'Office cantonal a modifié sa décision du 4 janvier 2008 quant à sa durée et l'a confirmée pour le surplus. Un retrait de permis de six mois sanctionnait dès lors les faits survenus les 13 août 2006, 10 janvier 2007 et 1er février 2008. Ce dernier excès de vitesse de 31 km/h, marge de sécurité déduite, hors localité, était une faute grave au sens de l'art. 16c al. 1 let. a LCR. Après une telle violation de la LCR, le permis devait être retiré pour six mois au minimum si, dans les cinq années précédentes, il avait été retiré une fois en raison d'une infraction moyennement grave. L'intéressé a recouru au Tribunal administratif contre cette décision. Entendu en audience de comparution personnelle le 25 juin 2008, il a reconnu être l'auteur de l'excès de vitesse du 1er février 2008 et avoir payé l'amende y relative. Pour l'excès de vitesse du 10 janvier 2007, il avait sûrement payé l'amende adressée à X._, même s'il n'était pas lui-même au volant ce jour-là. La voiture en question, soit une Audi immatriculée GE xxx, appartenait à Y._ dont il était administrateur unique; elle était également conduite par les deux directeurs de la société, soit messieurs C. et M., dont il ne savait pas où ils se trouvaient à cette date. Dans un courrier du 15 juillet 2008 et lors d'une audience d'enquête du 26 septembre 2006, C. a admis qu'il était l'auteur de l'infraction du 10 janvier 2007. Le véhicule qu'il conduisait était utilisé normalement par A._; lorsque celui-ci était absent, comme cela avait été le cas le 10 janvier 2007, c'était lui qui le conduisait. Le 8 juillet 2008, le Service de la circulation routière et de la navigation du canton du Valais a produit l'ordonnance pénale du 17 août 2008, exécutoire et définitive faute d'opposition, prononcée par le juge d'instruction de Martigny et reconnaissant l'intéressé coupable de violation grave des règles de la circulation (art. 90 ch. 2 LCR) et le condamnant, pour l'excès de vitesse de 31 km/h après déduction de la marge de sécurité commis le 1er février 2008, à la peine pécuniaire de dix jours-amende avec sursis pendant deux ans, le jour-amende étant fixé à 500 fr., ainsi qu'à une amende de 2'000 fr. Le 12 octobre 2008, la police cantonale valaisanne a produit le procès-verbal de mesure de vitesse effectuée pour l'infraction précitée ainsi que les certificats de vérification n° 258-07839 et 258-09274 établis par l'Office fédéral de métrologie les 12 février 2007 et 6 février 2008, valables respectivement jusqu'au 29 février 2008 et 28 février 2009, attestant que le radar utilisé le 1er février 2008 était conforme aux exigences officielles. D. Après avoir joint les deux recours contre les décisions de l'Office cantonal des 4 janvier et 15 avril 2008, le Tribunal administratif les a rejetés. Il a considéré qu'il ne disposait d'aucun élément qui lui permettrait de s'écarter des constatations de l'ordonnance pénale du 17 août 2008, s'agissant de l'infraction du 1er février 2008, si bien que cet excès de vitesse constituait une infraction grave aux règles de la LCR entraînant un retrait obligatoire du permis de conduire au sens de l'art. 16c al. 1 let. a à f LCR. Quant à l'infraction du 13 août 2006, le Tribunal administratif a relevé que la contravention infligée à l'intéressé avait été payée en février 2007 et a estimé qu'il n'avait pas de raison de s'écarter des conclusions du rapport de police. Enfin, l'excès de vitesse du 10 janvier 2007 ne pouvait être imputé à l'intéressé, la preuve formelle que celui-ci était au volant au moment de l'infraction n'ayant pu être rapportée. Finalement, c'était à juste titre que l'Office cantonal avait fixé le retrait du permis à six mois puisqu'au cours des cinq dernières années précédant la dernière infraction du 1er février 2008, le permis de conduire avait été retiré le 6 avril 2006 en raison d'une infraction moyennement grave. E. Agissant par la voie du recours en matière de droit public, A._ demande au Tribunal fédéral d'annuler l'arrêt du Tribunal administratif du 7 avril 2009 et de dire qu'il ne s'est rendu coupable d'aucune infraction à la législation sur la circulation routière. Il se plaint d'une constatation inexacte des faits et d'une appréciation arbitraire des preuves ainsi que d'une mauvaise application du droit fédéral. Le Tribunal administratif s'en rapporte à justice quant à la recevabilité du recours et persiste dans les considérants et le dispositif de son arrêt. L'Office cantonal n'a pas fait parvenir d'observations et l'Office fédéral des routes propose le rejet du recours. Par ordonnance du 16 juin 2009, le Président de la Ire Cour de droit public a admis la requête d'effet suspensif contenue dans le recours. 