Fatti: A. A.a Il 4 agosto 1998 la società panamense C._SA ha aperto presso la sede luganese della B._SA la relazione bancaria xxx, conferendo il diritto di firma individuale ai suoi beneficiari economici, i cittadini russi D._ e la madre E._. L'apertura è avvenuta su richiesta della società luganese A._SA e in presenza di F._, sua impiegata con mansioni di assistenza alla clientela e di collaboratrice nella gestione di società offshore. La titolare del conto, oltre ad aver conferito procura amministrativa alla A._SA, designata pure quale destinataria della corrispondenza, ha sottoscritto l'autorizzazione generale per investimenti fiduciari, le lettere di manleva per ordini telefonici e per telefax nonché una corporation-resolution; la firma delle condizioni generali è invece controversa (cfr. infra consid. 4). Il 13 giugno 2000, con modalità sostanzialmente identiche, la società delle Isole Vergini Britanniche G._Ltd ha aperto presso B._SA la relazione bancaria yyy, conferendo diritto di firma individuale a D._ e al beneficiario economico del conto, il cittadino russo H._. Diversamente da C._SA, la titolare di questo conto non ha conferito formale procura amministrativa alla A._SA. A.b F._ ha effettuato una lunga serie di malversazioni sui conti dei clienti della A._SA. In particolare, dal 16 agosto 2000 al 27 luglio 2001 ha sottratto USD 1'850'000.-- alla C._SA e USD 1'340'000.-- alla G._Ltd. In 9 occasioni per C._SA e in 6 per G._Ltd aveva compilato altrettanti ordini di bonifico con firme false di D._ e li aveva trasmessi alla B._SA per telefax dal suo ufficio, allegandovi un foglio di copertina sottoscritto da lei; gli accrediti erano avvenuti sul conto "I._Ltd c/o banca A._" sul quale ella aveva il diritto di firma individuale. Queste malversazioni sono venute alla luce solo nel marzo 2002, allorché il beneficiario economico della C._SA si è lamentato presso la A._SA dell'impossibilità di dare seguito a un ordine di bonifico per mancanza di copertura. Sul conto di C._SA erano rimasti USD 25'972.--; su quello di G._Ltd USD 27'760.--. B. B.a Con petizione del 29 aprile 2005 A._SA - che frattanto si era fatta cedere le relative pretese creditorie dalle due clienti e che nelle more della causa ha poi modificato la sua ragione sociale in A._SA - ha chiesto al Pretore di Lugano di condannare la B._SA a pagarle fr. 4'338'400.-- più interessi, somma pari al controvalore di quanto addebitato sui conti dei due clienti (USD 3'190'000.--) a seguito delle malversazioni effettuate da F._. L'attrice rimproverava alla convenuta una grave negligenza per aver eseguito i predetti ordini di bonifico, che dovevano essere ritenuti anomali. B.b La convenuta si è opposta alla petizione, contestando di aver violato il suo obbligo di diligenza, addebitando anzi alla controparte una colpa esclusiva per non aver controllato la sua dipendente F._ e prevalendosi inoltre della lettera di manleva per ordini tramite telefax, della clausola liberatoria per mancato accertamento di falsificazioni contenuta all'art. 3 delle condizioni generali e della dichiarazione di piena indennità contenuta nella corporation-resolution. B.c Con sentenza dell'11 gennaio 2008 il Pretore ha respinto la petizione. Egli ha innanzitutto ritenuto che nelle particolari circostanze gli ordini di bonifico, che erano stati oggetto di puntuale verifica da parte della convenuta, non erano tali da destare sospetti. Escluso che alla banca potesse essere ascritta una colpa per il mancato riconoscimento della falsificazione della firma del cliente, ha pertanto concluso ch'essa poteva senz'altro prevalersi della clausola di ribaltamento del rischio di falsificazioni contenuta nella lettera di manleva per ordini impartiti tramite telefax. B.d L'impugnativa presentata dall'attrice contro questa sentenza è stata respinta il 18 giugno 2009 dalla II Camera civile del Tribunale d'appello del Cantone Ticino. C. Con ricorso in materia civile del 31 agosto 2009 A._SA è insorta dinanzi al Tribunale federale: chiede l'accoglimento del suo appello e la condanna della B._SA al pagamento di fr. 4'338'400.-- oltre interessi. Nella risposta del 6 ottobre 2009 l'opponente ha proposto l'integrale reiezione del gravame, mentre l'autorità cantonale non si è pronunciata. 