Howard Hawks blev født som søn af en relativt velhavende forretningsmand i en mindre by i Indiana. Han var temmelig forkælet som barn, især af sin bedstefar, der gav ham alt det, Howard havde lyst til. På den måde prøvede han at køre racerløb, og han fik flylicens som meget ung. Han blev uddannet ingeniør, men i en sommerferie i 1910'erne – efter at familien var flyttet til Californien – fik han job i et filmstudie. Da han viste forskellige talenter i den retning, blev han gode venner med Douglas Fairbanks, en af de store navne i stumfilmens tid. Under Første verdenskrig var Howard Hawks løjtnant i signaltropperne og kom senere i tjenesten til Frankrig som pilot. Efter krigstjenesten kastede han sig igen over vovestykkerne som racerkører og pilot. Han designede også racerbiler, hvoraf én vandt Indianapolis 500-løbet. Efterhånden trak filmarbejdet dog i ham, og han påtog sig en række forskellige job, og i 1922 begyndte han at skrive manuskripter på samlebånd. Hans ambitioner gik imidlertid i retning af instruktion, og i 1926 skrev han manuskriptet til The Road to Glory, som han solgte til et selskab med den klausul, at han selv ville instruere det. Det blev accepteret, og karrieren var for alvor i gang. Han instruerede i alt otte stumfilm i 1920'erne. I 1930 instruerede han sin første talefilm, Nattens patrulje, hvor han trak på sine erfaringer fra krigen. Det var dog med gangsterdramaet Scarface fra 1932, at Hawks for alvor etablerede sig som en af de store instruktører. Efter denne succes kastede han sig med hjælp fra fremragende forfattere sig over andre genrer, hvor hans store sans for at få det bedste ud af skuespillerne igen og igen viste sig og resulterede i mesterværker som screwball-komedien Han, hun og leoparden, film noir'en Sternwood-mysteriet og de to Westernfilm Red River og Rio Bravo.  Paradoksalt nok fik Hawks aldrig en Oscar for nogen af sine film trods store økonomiske successer, men han mødte stor beundring fra mange af instruktørerne fra den franske 'nye bølge' fra sidst i 1950'erne, og i 1975 fik han så en Æres-Oscar for sin indsats for amerikansk film. I samtiden var han nær ven af John Ford, der også var en stor beundrer af Hawks' film.