Translatewiki.net blev startet af Niklas Laxström som lokaliseringsplatform for alle MediaWikis sprog omkring juli 2006. Det hed dengang Betawiki. Foruden oversættelse blev det udviklet med funktionalitet som en test- og udviklingsplatform for MediaWiki (Nukawiki i 2005) med fokus på forbedring af internationaliseringsfunktioner. I slutningen af 2007 indgik Siebrand Mazeland i styringen af webstedet, som var blevet flyttet til dets nuværende domæne, translatewiki.net. I april 2008 understøttedes allerede over 100 sprog for MediaWiki og 200 af MediaWikis udvidelser, hvilket gjorde det til "et af de mest oversatte softwareprojekter nogensinde", såvel som FreeCol. Siden da, som værende et uafhængigt frivilligt projekt , er det blevet anerkendt som vigtig del i den globale success for MediaWiki og Wikimedia-projekterne drevet af den, såsom Wikipedia, i over 280 sprog. I 2009 blev det forbedret med hjælp fra et Google Summer of Code-projekt af Niklas Laxström. Korrekturlæsningsfunktioner blev introduceret i 2011. I 2012 blev dets oversættelseshukommelse taget i brug på alle Wikimedia-projekter ved brug af Translate. I 2013 gennemgik oversættelsesplatformen en større revision gennem "Translate User eXperience"-projektet, kaldet "TUX", herunder "ændringer i navigering, redigeringens udseende og brug, oversættelsesområdet, filtre, søgninger, og farve og stil".