Văn phòng DCI được thành lập bởi Tổng thống Harry Truman vào ngày 23 tháng 1 năm 1946, với Đô đốc Sidney Souers là DCI đầu tiên, tiếp theo là Tướng Hoyt Vandenberg, người từng làm DCI từ tháng 6 năm 1946 đến tháng 5 năm 1947.