Điều gì đã ngăn Hoover theo đuổi nỗi ám ảnh của mình với mối đe doạ từ Cánh tả Mỹ?
Bắt đầu từ những năm 1940 và tiếp tục vào những năm 1970, văn phòng đã điều tra các trường hợp gián điệp chống lại Hoa Kỳ và các đồng minh của nó. Tám điệp viên Đức Quốc xã đã lên kế hoạch cho các hoạt động phá hoại chống lại các mục tiêu của Mỹ đã bị bắt và sáu người đã bị xử tử (Ex parte Quirin) theo bản án của họ. Cũng trong thời gian này, một nỗ lực phá mã chung của Hoa Kỳ / Anh (dự án Venona) - mà FBI có liên quan nhiều - đã phá vỡ các mã liên lạc ngoại giao và tình báo của Liên Xô, cho phép chính phủ Hoa Kỳ và Anh đọc thông tin liên lạc của Liên Xô. Nỗ lực này đã xác nhận sự tồn tại của người Mỹ làm việc tại Hoa Kỳ cho tình báo Liên Xô. Hoover đang quản lý dự án này nhưng không thông báo cho Cơ quan Tình báo Trung ương (CIA) cho đến năm 1952. Một trường hợp đáng chú ý khác là việc bắt giữ gián điệp Liên Xô Rudolf Abel vào năm 1957. Việc phát hiện ra các gián điệp Liên Xô hoạt động ở Mỹ đã cho phép Hoover theo đuổi nỗi ám ảnh lâu dài của mình với mối đe doạ mà ông nhận thấy từ Cánh tả Hoa Kỳ, từ các nhà tổ chức liên minh của Đảng Cộng sản Hoa Kỳ (CPUSA) đến những người tự do Mỹ.